Вернувшись из заключения, иерей Иоанн Крестьянкин получил от митрополита Николая (Ярушевича) благословение на дальнейшее служение в Псковской епархии. Епископ Псковский и Порховский Иоанн (Разумов) определил молодого священника в причт Троицкого собора г. Пскова, где настоятелем служил также прошедший через лагерные испытания иеромонах Всеволод (Баталин). Два священника со свойственной им энергией взялись за благоукрашение Троицкого собора, а главное – за созидание вверенных им Богом человеческих душ. Активный труд недавних заключенных не остался незамеченным со стороны властей, и после предупреждения о готовящемся новом уголовном деле им пришлось покинуть Троицкий собор.

С 1957 года для иерея Иоанна Крестьянкина начался новый период в жизни, связанный со служением в приходах Рязанской епархии, который продлился ровно десять лет.

Первым храмом, куда определил отца Иоанна епископ Рязанский и Касимовский Николай (Чуфаровский), стал Троицкий, в селе Троица-Пеленица (Ясаково), где настоятелем служил игумен Дорофей. Жизнь прихода заметно преобразилась: под сводами возрождающегося общими усилиями храма собирались паломники с северной столицы, бывшие лагерные узники и даже молодое поколение. Руками умельцев были отремонтированы стены и кровля церкви, в пустующих нишах нашли свое место иконы. Отцы-собратья также решили отменить плату за совершение треб, и эта новость о бессребрениках разлетелась по самым дальним приходам. Такого расцвета церковной жизни в годы безбожия нельзя было допускать. В 1959 году уполномоченный по делам религии, давно обеспокоенный возрождением Троицкого храма, переводит иерея Иоанна Крестьянкина на новое место служения.

Им стал храм Святых бессребреников Космы и Дамиана в старинном селе Летово Рязанской области. Настоятелем в то время здесь служил священник Иоанн Смирнов, в будущем архиепископ Орловский и Брянский Глеб. Иерей Иоанн Крестьянкин стал вторым священником в Космодемьянской церкви. Неподдельное внимание о. Иоанна к каждому страждущему привлекали в Летово все больше и больше людей, в т.ч. и молодежь.  Особую заботу о. Иоанн проявлял о людях из близлежащих селений, чьи храмы были разрушены.

Ревностное служение пастыря вызывало зависть местных комсомольских активистов. Во время богослужений у стен храма устраивались шумные гуляния, бились стекла, поступали угрозы. В ночь на 1 января 1961 года комсомольцы проникли в стоящий недалеко от храма священнический дом, связали о. Иоанна, хозяйку и  постояльцев. Угрозы с требованиями выдать ключи от храма и деньги сменялись избиениями беспомощного священника. Он пришел в себя лишь к рассвету, а утром уже совершал службу, которую начал с благодарственного молебна за сохраненные жизни.

В том же году за усердное пастырское служение Святейший Патриарх Алексий I возвел священника Иоанна Крестьянкина в сан протоиерея.

В 1962 году протоиерей Иоанн был переведен на новое место служения – в церковь Рождества Христова села Борец Рязанской области. Внушительных размеров храм, давно лишенный настоятеля, стоял в запустении и требовал восстановления. Некогда процветавшее село к этому времени превратилось в маленькую захолустную деревню с доживающими свой век стариками. Священник в молитве прибегнул к единственно крепкой помощи Божией. И она не замедлила прийти в лице духовных чад о. Иоанна. Совместными усилиями помещение храма было приведено в порядок, кровлю покрыли тайно завезенным в село железом, в старые оконные рамы вставили стекла; обустроили и освятили второй боковой придел. Умелые руки пошили облачения; нашлись необходимые для служб книги. Единственная серьезная проблема, которую так и не удалось разрешить на борцовском приходе – это холод в храме. Натопить огромное здание каменной церкви в зимнее время не представлялось возможным; от холода руки священника приставали к Чаше, а тело покрылось фурункулами, исчезнувшими лишь с наступлением тепла.

В 1964 году последовал указ уполномоченного по делам религии о переводе протоиерея Иоанна Крестьянкина на служение в храм святителя Николая Чудотворца в селе Некрасовка. Обеспокоенный активностью приходского священника, представитель власти намеревался отослать его как можно дальше от крупных населенных пунктов – Некрасовка находилась от железной дороги на расстоянии шестидесяти километров. Но для самого о. Иоанна новое место служения было настоящим подарком после всего пережитого в предыдущих приходах. Отчужденность Некрасовки от внешнего мира, благосклонность местных властей и любовь сельчан позволили священнику всем сердцем отдаться пастырскому служению и приходским делам. Ожидавший ремонта уютный деревянный храм в скором времени был приведен в порядок, и стал местом общей молитвы для жителей Некрасовки и окрестных деревень.

В 1966 году Указом правящего архиерея  о. Иоанн был переведен на новое и последнее место своего приходского служения – в храм святителя Николая г. Касимова Рязанской области. Здесь протоиерей Иоанн принял должность Настоятеля и на протяжении года служил вместе со священником Владимиром Правдолюбовым.

В этом же году завершился период служения протоиерея Иоанна Крестьянкина на приходах Псковской и Рязанской епархии. За двенадцать лет он сменил несколько храмов. Власти переводили его с места на место, отсылали на дальние приходы в надежде на то, что трудности сломят священника. Но вышло по-другому: заброшенные и оставленные храмы возрождались, и с каждым новым приходом количество духовных чад о. Иоанна увеличивалось. Впоследствии многие из них будут приезжать к своему духовному отцу на новое место его жительства – в Свято-Успенский Псково-Печёрский монастырь.